В 1939 году президиум Кокшетауского райисполкома поручил городскому комхозу обеспечить кокшетауцев бесперебойным движением автобусов по городу. В 1945 году были утверждены постоянные маршруты и цены на проездные билеты. Маршрут №1 проходил по улице Советской (ныне — Ауэзова) до гостиницы, ресторана, на улице Кагановича (позже — 40 лет Октября, ныне — А.Бокейхана). Билет на этот маршрут стоил 1 рубль.
Маршрут №2 связывал город с вокзалом, и время его движения совпадало с прибытием поездов. Проезд на нем обходился горожанам в 3 рубля. В 1947 году по Постановлению Кабинета Министров СССР в Кокшетау был создан автобусный парк. В 1965 году выделен специальный автобус для перевозки родителей с малышами в детские сады и ясли. Он начинал движение утром от вокзала по улице К.Маркса (Абая) до детского комбината №3 по улице Ш.Уалиханова, вечером – в обратном направлении, с посадкой на всех остановках по маршруту. Ныне маршрутная сеть городского автобусного транспорта обслуживается четырьмя автобусными парками и составляет 27 круглогодичных, 6 сезонных маршрутов.